Ирина Колпакова родилась в Ленинграде. В 1951 году окончила Ленинградское хореографическое училище (ныне Академия русского балета) по классу А. Я. Вагановой (этот выпуск стал последним для педагога).

В 1951–1989 годах Ирина Колпакова – прима-балерина Ленинградского театра оперы и балета им. С. М. Кирова (ныне Мариинский театр), на сцене которого исполнила множество партий классического репертуара, в числе которых Раймонда, Жизель и Сильфида в одноимённых балетах, а также Сильфида в «Шопениане». Вершиной творчества балерины стало исполнение партии принцессы Авроры в «Спящей красавице».

Ирина Колпакова — классическая танцовщица лирического амплуа, представительница строгого академического стиля. На протяжении всей карьеры она демонстрировала безупречное владение танцевальной техникой. Танец балерины производил впечатление легкости, воздушности. Колпакова отличалась прекрасными природными данными, легким, высоким прыжком, благородной манерой исполнения и музыкальностью.

Встреча с Ю. Григоровичем открыла балерине дорогу в мир современной хореографии. Колпакова стала первой исполнительницей партий в балетах Григоровича «Каменный цветок» (Катерина) и «Легенда о любви» (Ширин). Танцовщица также плодотворно сотрудничала с такими балетмейстерами, как Л. Якобсон, Г. Алексидзе, И. Чернышев, Н. Касаткина, Ю. Василёв, И. Бельский, В. Елизарьев, О. Виноградов.

Снималась в фильмах «Один из нас», «Волшебство», «Хореографические миниатюры», «Тема с вариациями», «Барышня и хулиган», «Мастера ленинградского балета», «Танцует Ирина Колпакова», «Ирина Колпакова», «Дом у дороги».

В 1971—1991 годах Ирина Колпакова — педагог-репетитор Театра оперы и балета им. С. М. Кирова.

В 1982 году балерина окончила Ленинградскую консерваторию им. Н. А. Римского-Корсакова по специальности «балетмейстер-репетитор» (дипломная работа — «Спящая красавица» П. И. Чайковского в Вильнюсском театре оперы и балета под руководством П. А. Гусева).

С 1995 года Колпакова преподавала в Академии русского балета имени А. Я. Вагановой (профессор кафедры классического танца).

С середины 1990-х годов Ирина Колпакова работает балетмейстером-репетитором Американского театра балета в Нью-Йорке (США) вместе с мужем, бывшим танцовщиком и партнёром, а ныне педагогом В. Г. Семёновым.

В 1996 году «за выдающийся вклад в развитие отечественного искусства» указом Президента Российской Федерации балерине была назначена Президентская пенсия.